Šiuo metu muziejuje veikianti priešistorės ekspozicija buvo atidaryta 2004 m., švenčiant muziejaus 80-metį. Jos sandara tradicinė – laikantis chronologijos principo sudaryti keturi skyriai: akmens amžiaus, žalvario ir senojo geležies amžiaus, viduriniojo ir vėlyvojo geležies amžiaus.
Akmens amžiaus stende pristatomas seniausias eksponatas – titnaginis durklas (VIII–V tūkst. pr. Kr.). Ankstyvąjį neolitą ir Narvos kultūros dirbinius atstovauja raginiai bei kauliniai darbo įrankiai, gintaro ruošiniai bei kabučiai. To meto Vakarų Lietuvos keramikai būdingi pailgi dubenėliai, tad neatsitiktinai ekspozicijoje pateikiamas Nidos akmens amžiaus gyvenvietėje rastas egzempliorius. III tūkst. pab. – II tūkst. pr. Kr. pajūrio baltų žemėse susiformuoja Pamarių kultūra su pagrindiniais indoeuropietiškos kultūros bruožais: virveline keramika, akmeniniais laiviniais kirviais. Pereinamasis periodas iš neolito į žalvario amžių buvo netrumpas, dar ilgai žmonės naudojo akmeninius dirbinius.
Išmokus apdirbti spalvotuosius metalus, dauguma sulūžusių įrankių ir papuošalų buvo perliejami, todėl iš to laikotarpio likę tik pavieniai atsitiktiniai radiniai. Muziejuje eksponuojami du žalvariniai kirviai, vienas iš jų – įtveriamas klaipėdietiško tipo (1300–1000 m. pr. Kr.), kitas – įmovinis su ąsele (700–550 m. pr. Kr.). Senojo geležies amžiaus stendo fone pateikiamas vadinamojo „gintaro kelio“ žemėlapis. Jis sausuma driekėsi nuo Romos imperijos miestų (tokių kaip Akvilėja) iki pat Baltijos jūros. Tarp šių kraštų vykusius prekybinius ryšius primena iš svetur atkeliavę spalvoto emalio karoliai, emaliu papuošti žalvariniai apkalai, segės, romėniškos monetos. Savo ruožtu į Romos imperiją šiuo keliu buvo gabenamas gintaras, iš jo gaminami įvairūs dirbiniai. Tą puikiai iliustruoja ir šalia eksponuojami baltams nebūdingi vabalo, grybo formos gintaro kabučiai, rasti Baitų kapinyne.
Kita senojo geležies amžiaus ekspozicijos dalis skirta atskirų baltų genčių junginių formavimosi pirmaisiais amžiais po Kristaus gimimo procesui. Didesnis dėmesys atkreipiamas į Vakarų Lietuvos kapinynų su akmenų vainikais sritį – lankytojams rodomi juose aptikti I–IV a. radiniai. Iš jų pažymėtinas Bandužių kapinyno moters kapo masyvus net 1120 g sveriantis žalvarinis krūtinės papuošalas, analogiško Baltijos jūros baseino šalyse nerasta. Greta taip pat galima apžiūrėti moters kapo iš Baitų kapinyno rekonstrukciją ir įkapes.
Vidurinis geležies amžius ypač reikšmingas etninei istorijai, nes šio laikotarpio pradžioje susidarė genčių sąjungos. Ekspozicijoje pateikiamas šio proceso žemėlapis, o archeologiniais radiniais išskiriama kuršių gentis, kurios arealas buvo susidaręs nuo dabartinės Klaipėdos apylinkių iki Ventos upės žiočių šiaurėje. Svarbi vieta skirta didžiojo tautų kraustymosi, kuris vilnijo per Europą I tūkstantmečio viduryje, atgarsiams Lietuvoje, ką liudija unikalūs Vidgirių kapinyno radiniai.
Vėlyvojo geležies amžiaus ekspozicija pradedama turtingo moters kapo iš Palangos artefaktais, greta jų eksponuojami papuošalai, buities daiktai, būdingi to laikotarpio vyrams ir moterims, likusi vitrinos dalis atspindi kuršių prekybinius ryšius su vikingiškąja Skandinavija, Vakarų baltų pajūriu. Atskirai pateikiama Žardės archeologijos paminklų komplekso aeronuotrauka, originalūs medienos pavyzdžiai (tašyti rąstai, kuolai), aptikti Žardės senovinėje gyvenvietėje.
VIII–X a. kuršių gyventoje teritorijoje gyvavusį mirusiųjų deginimo paprotį iliustruoja Bandužių kapinyno degintinio moters kapo rekonstrukcija su papuošalais (apvara iš stiklo bei žalvarinių karoliukų, žalvarinėmis juostinėmis apyrankėmis, pasagine sege, žiedu) bei darbo įrankių miniatiūromis.
Netoliese esančioje sieninėje nišoje eksponuojamas itin kruopščiai muziejaus restauratorių atkurtas puodas iš Žardės senovės gyvenvietės, taip pat keletas ornamentuotų puodų šukių. Ši keramika datuojama IX–XII a.
Vienas naujausių ir akį traukiančių eksponatų – Žardės-Bandužių senovės gyvenvietėje aptiktas šulinys (VIII a. pab. – X a. pab.), naudotas geležies rūdai plauti. Jame archeologai surado degusio molio, keramikos šukių, akmeninį rūdos trintuvą, gintaro gabaliuką, įvairių gyvulių kaulų, kiaušinio lukštų, lazdyno riešutų kevalų. Pasakojimą apie šio krašto priešistorę užbaigia pagoniškos XIV–XV a. pr. Palangos šventyklos maketas (aut. architektas S. Manomaitis). Įdomus faktas, jog ant Birutės kalno stovėjusių medinių stulpų bei nuo jų krentančių šešėlių pagalba kuršiai tiksliai nustatydavo svarbiausių kalendorinių švenčių dienas.