XIII a. vid. prie Dangės žiočių Vokiečių ordinas pastatė Klaipėdos pilį. Užvirė šimtametės kovos tarp lietuvių ir vokiečių. Klaipėdos pilis, tuomet vadinta Mėmelburgu, buvo svarbi Ordino valstybei ir nepalanki Lietuvos Didžiajai Kunigaikštystei. Šis faktas lėmė dinamišką pilies ir miesto istoriją. Puolimai, gaisrai, perstatymai, modernizavimas – tai Klaipėdos pilies kasdienybė. Miestui netekus karinės reikšmės, pilis pradėjo nykti. XIX a. 2 pusėje paskutinės pilies plytos sumūrytos į senamiesčio pastatus.

Per stebuklą išlikusioje princo Frydricho poternoje esanti ekspozicija pasakoja Klaipėdos pilies ir miesto raidą nuo XIII a. iki XVII a. Čia pristatomas vienas svarbiausių muziejaus eksponatų – XVI a. auksinis, brangakmeniu inkrustuotas žiedas. Šio žiedo kopija kiekvienais metais per miesto gimtadienį įteikiama iškiliausiems klaipėdiečiams už nuopelnus kultūrai. PASTABA: ši ekspozicija laikinai neveikia.

Autentiška Karlo poterna, įdomi savo paslaptingais skliautais, pratęsia istorinį pasakojimą apie Klaipėdą nuo XVIII a. iki XX a. Čia galima pažvelgti į žymiausių miestiečių – burmistrų, pirklių – veidus. O 1850 m. vietos meistrų pagaminta masonų ložės apeiginė taurė ir daugelis kitų eksponatų prabyla apie šio miesto kasdienybę ir šventes.

Klaipėdos krašto tragediją Antrojo pasaulinio karo metais atskleidžia rytinės pilies kurtinos vietoje įkurta šiuolaikiška ekspozicija „Muziejus 39/45“. Lietuviškos ir provokiškos nuotaikos prieškarinėje Klaipėdoje, miesto griuvėsiai po subombardavimo 1944 m. pab. – 1945 m. sausį, vietinių gyventojų pasitraukimas ir griuvėsių valymas pokaryje bei naujo sovietinio tapatumo kūrimas… Visa tai yra faktų, skausmo ir atminties mišinys, nukeliantis lankytoją į karo aplinką, kurioje net ir baisūs faktai kalba jausmų kalba.

Atkurtoje šiaurinėje kurtinoje 2021 m. rugpjūčio 1 d. duris atvėrė archeologijos ekspozicija „Kurtina“. Pasitelkus ~5 tūkst. radinių kolekciją bei naujausias technologijas 800 kv. m. dydžio ekspozicinėse erdvėse sukurta senosios Klaipėdos istorijos rekonstrukcija nuo XIII iki XVIII a. Modernių sprendimų mėgėjams – įspūdinga jų gausa: net 12 interaktyvių kompiuterinių terminalų, 11 projektorių su bene didžiausia Lietuvoje (net 15×6 m!) projekcija muziejaus patalpose, 8 įgarsintos zonos, įvairios hologramos, LED ekranai.