Pilies muziejus atidarytas 2002 m. rugpjūčio 1 d. švenčiant Klaipėdos miesto 750-ies metų jubiliejų. Tą dieną realybe tapo miesto vadovų, archeologų bei istorikų keletą dešimtmečių puoselėta idėja seniausią miesto dalį – Klaipėdos piliavietę – padaryti prieinamą visiems.
Po žemės pylimu (bastionu) esančioje princo Frydricho poternoje įkurta ekspozicija supažindina lankytojus su Klaipėdos pilies ir miesto raida XIII–XVII a. Yra žinoma, jog šiame autentiškame požemyje XVII a. buvo laikoma artilerija. PASTABA: ši ekspozicija laikinai neveikia.
Ekspozicijos pradžioje pristatomi kuršių ginklai bei papuošalai, kadangi prieš įsikuriant Ordinui Klaipėdos apylinkės priklausė kuršiškai Pilsoto žemei, kur egzistavo savita ir turtinga kultūra.
Klaipėdos įkūrimui skirtuose stenduose galima apžiūrėti labai reikšmingų miesto istorijos dokumentų kopijas bei XIII–XVI a. miesto ir pilies situaciją vaizduojančias schemas-maketus. Šalia rodomi XIV–XV a. Klaipėdos piliavietėje rasti įvairūs buities daiktai.
Lankytojai čia turi progą pamatyti ir vieną iš svarbiausių muziejaus eksponatų – XVI a. auksinį, brangakmeniu inkrustuotą žiedą. Nuo 2003-ųjų tikslioms jo kopijomis už nuopelnus miesto kultūrai yra apdovanojami Klaipėdos kultūros magistrai.
Miestiečių gyvenimo atmosferą, madas atspindi renesansiniai kokliai, aludario reikmenys, buities daiktai, kalvio įrankiai ir dirbiniai bei kurpiaus gaminiai. Poternoje greta tunelio esančioje patalpoje skambančias Klaipėdos legendas papildo buitinė scena, kurioje manekenai-miestiečiai vilki rekonstruotus XVII a. kostiumus. Čia pristatoma ir restauruota buitinė keramika, rasta kasinėjant senamiestį bei pilį.
Vienas įdomiausių eksponatų – 2×2,5 metrų dydžio maketas, leidžiantis susipažinti su XVII a. miesto ir pilies išplanavimu. Toje pačioje salėje vaizduojamas pasirengimas švedų kariuomenei atremti: stovi kariai su amunicija, o šalia jų – 2 metrų ilgio ir 1 toną sverianti patranka, aptikta rekonstruojant prie piliavietės buvusį tiltą. Kitoje salės pusėje puikiai matyti išlikusios XIV a. tilto liekanos.
Muziejuje dar 2002 m. įrengtas vienas pirmųjų Lietuvoje kompiuterinis terminalas su interaktyviais ekranais dabar jau pats tapęs eksponatu. Jame galima savarankiškai ieškoti papildomos informacijos apie Klaipėdos bei Mėmelio vardų kilmę, paklaidžioti po XVII a. Klaipėdos pilį, jos kiemą, pastatus ir pan. Medžiaga šiame terminale pateikiama lietuvių kalba.
2006 m. rugpjūčio 1 d. restauruotose princo Karlo bastiono poternose ir kazematuose buvo atidarytas Pilies muziejaus ekspozicijos tęsinys. Įėjus per pagrindinį įėjimą patenkama į XVIII a. Klaipėdą, o toliau tęsiama pažintis su XIX–XX a. miesto istorija. Daugiau nei trisdešimtyje stendų rodomi miesto vaizdai, žemėlapiai, planai, žymiausių miestiečių – burmistrų, pirklių – portretai. Istorinius 1807–1809, 1920–1923, 1939, 1945 m. įvykius iliustruoja dokumentai, graviūros, fotografijos. Ekspozicijoje atsispindi ekonomika, kultūra, gyventojų kasdienybė amžių bėgyje. Panaudota istorinė medžiaga yra iš Mažosios Lietuvos istorijos muziejaus rinkinių, Lietuvos, Vokietijos archyvų bei privačių kolekcijų.
Autentiškose poternų nišose pristatomi XVIII a. archeologiniai radiniai: Klaipėdos kalvių, puodžių dirbiniai bei importuoti gaminiai, XIX a. antrosios pusės anspaudai, 1850 m. vietos meistrų pagaminta masonų ložės apeiginė taurė, XX a. buities reikmenys, ginklai. Nemažai muziejaus lankytojų dėmesio sulaukia ir miestiečių šeimą vaizduojantys manekenai su rekonstruotais XX a. pradžios rūbais, taip pat žymiausio Klaipėdos laivų statytojo Behrend Pieper 1864 m. pastatyto tristiebio barko Achilles modelis. Pasakojimą apie XX a. antrosios pusės Klaipėdą užbaigia būdingiausi sovietmečio bei naujausią miesto istorijos laikotarpį iliustruojantys eksponatai.
2012 m. Pilies muziejuje įrengtas dar vienas kompiuterinis terminalas. Tai projekto „Atgyjanti Klaipėdos istorija. Klaipėdos piliavietė“ rezultatas. Čia esanti medžiaga išsamiai bei vaizdžiai pristato Klaipėdos pilies raidos etapus. Informacija pateikiama lietuvių, anglų, rusų ir vokiečių kalbomis.
Lankantis Klaipėdos piliavietėje taip pat verta apžiūrėti archeologų atidengtus XIV–XVII a. pastatų pamatus kartu su įspūdingomis Didžiojo parako bokšto liekanomis. Be to, tyrinėjant lauke esančius griuvėsius galima pereiti ir seniausiu Klaipėdoje XVI a. grindiniu, o užlipus ant Frydricho bastiono – pasigrožėti miesto panorama.